病毒扩散首日。有人在纽约的Penn Station释放DX—1118病毒。主角亚历克斯·默瑟（Alex Mercer）的尸体在解剖台上苏醒，对所发生的事情没有任何记忆。吞噬Blackwatch追兵后得知吞噬生物能夺取其记忆，亚历克斯·默瑟记起自己有个妹妹，达娜·默瑟（Dana Mercer），并找到她。亚历克斯·默瑟试图回自宅寻找线索，向事件的原凶进行复仇，却正中黑色守望军事组织（Blackwatch）的埋伏。逃离后回到妹妹达娜的住处，达娜告诉亚历克斯，她从亚历克斯的电脑中找到伊丽莎白·格林（Elizabeth Greene）一个这个名字。亚历克斯进入Gentek（一公司名，实为病毒武器研究公司）设施后遇见外表为19岁女孩的伊丽莎白·格林，与伊丽莎白·格林的对话中她自称是亚历克斯的母亲，这令亚历克斯百思不得其解，也从中了解到伊丽莎白·格林也与他一样为有特异能力的病毒集合体，却不料让其脱逃，造成曼哈顿区第二波病毒感染。
亚历克斯寻求前女友暨Gentek员工，克伦·帕克（Karen Parker）的协助。从克伦·帕克处了解到感染源来自两支不同的病毒株。这时核能航母USS Reagan抵达哈德逊湾（Hudson Bay），黑色守望组织提高了动员层级。黑色守望组织在市区内大规模部署病毒侦测装置。而Gentek主席雷蒙德·麦克穆兰（Raymond McMullen）向黑色守望组织提供可消灭亚历克斯·默瑟体内病毒的病原体。亚历克斯·默瑟扰乱病毒侦测装置，意图接近麦克穆兰，结局以失败收场。此时克伦·帕克发现了此亚历克斯其实并不是真正的亚历克斯而是生化病毒武器－原形体（Prototype），克伦·帕克因此背叛了亚历克斯·默瑟。亚历克斯中了陷阱，亚历克斯·默瑟被黑色守望组织的队长罗伯特·荷斯（Robert Cross）注入病原体，丧失部分能力，并逃走了。病原体开始寄生并侵蚀亚历克斯。亚历克斯前往圣保罗医院，找上同为前Gentek员工的拉格伦（Ragland）医生，请求他的协助。亚历克斯与拉格伦医生渗透进军事基地，调查Penn Station病毒感染者的遗体。利用Hunter（一种变异怪物）作为培养体，拉格伦医生成功制造出对抗病原体的抗体，亚历克斯恢复原先的能力并成功进化。此时达娜却被不明Hunter绑走。曼哈顿感染程度持续上升。
亚历克斯为寻找妹妹，制服并吞噬Hunter头目（Leader Hunter），进一步找出绑架达娜的变种hunter，将其吞吃后获知达娜的所在。亚历克斯利用军方的火力，进入核心巢穴并寻找达娜。 核心巢穴的中心，是黑光计划病毒（Blacklight）的核心带原者伊丽莎白·格林。亚历克斯将抗体注入伊丽莎白，却被伊丽莎白排出体外，并形成Hunter之王（Supreme Hunter），而亚历克斯并不知道。亚历克斯成功救出达娜，但她陷入昏迷。亚历克斯把达娜交给拉格伦医生保护。这时一名身分不明的神秘人向亚历克斯透露黑光计划病毒的起源与释放病毒的人其实是他，并告诉他伊丽莎白未死。同时，军方从空中散布病毒抗体Bloodtox，并引入使用病毒技术制作而成的超级士兵。军方进一步在地面部属Bloodtox散布装置。出于自保，亚历克斯企图颠覆Bloodtox的散布行动。而这时亚历克斯从神秘人处得知军方打算利用特殊泵将Bloodtox打至地底，消灭躲藏的感染体。神秘人要求亚历克斯伪装成士兵进行护送利用这东西引出伊丽莎白。特殊泵就位，并开始工作，大量的Hunter与Hydra感染体从地底涌出。躲藏在地底下的伊丽莎白·格林被逼现身，被亚历克斯击杀并吞噬。
伊丽莎白·格林已被消灭，亚历克斯再次企图摧毁Bloodtox的生产设施，佯装失手后与Gentek主席雷蒙德·麦克穆兰对质。麦克穆兰为了不让亚历克斯夺取记忆，举枪自尽。亚历克斯的匿名连络人身分揭晓，他是黑色守望组织的队长－罗伯特·荷斯。军方开始撤离纽约市，并打算在市区引爆核弹以消灭病毒。亚历克斯开始追踪地面部队的领袖。亚历克斯将抗命逃亡的士官伊恩·塔格特（Ian Taggart）吞噬掉。亚历克斯变化为塔格特的外观，与罗伯特·荷斯两人成功登上哈德逊港外的USS Reagan航母。亚历克斯吸收了主导者彼得·兰德尔（Peter Randall）将军。由于军队领袖与感染核心伊丽莎白·格林都被消灭，扮成罗伯特·荷斯的Hunter之王现出真面目，企图吞噬亚历克斯，成为唯一的最高级病毒集合体。消灭Hunter之王后，亚历克斯将引爆倒数中的核弹用直升机载离纽约，沉入水底。核爆的威力将他炸飞，尸身的碎肉落在曼哈顿岛上，这时一只鸟类动物想吃掉这碎肉，却不料被附身并吞噬，亚历克斯二度复活。
A哥经典语录：
我的名字叫Alex Mercer，人们叫我叫杀手、怪物、恐怖分子，这些综合起来就是我，而这个城市遭到这么大的破坏全是因为我。18天前我从停尸房醒来，发现自己失忆，我要找回我的记忆，所以，我报复，我杀戮，我毁灭，我要让你们付出代价。
当我站在这里，看着脚下那片腐烂的焦土，欲死的橘色夕阳在楼宇间 破碎，飞溅地到处都是，到处都是死尸，到处都是被求生欲望束缚的人们，而我站在这里看着他们。
人类总是这么有趣，永远不会满足于自己所拥有的一切，贪婪而可笑，他们自以为自己已经握紧了他们根本不能控制的东西，却不明白被囚者已经成为了猎手。
我是prototype，我不是Alex Mercer，我不是人类。城市所拥有的一切，都是我与Alex赋予的。我没有命运，也没有过去，甚至没有未来，我什么都没有，Dana不曾属于我，Karen不曾属于我，就连这个外表，也只是伪装。
我曾天真地愤怒过，向GENTEK，向Blackwatch，我愤怒，你们凭什么夺走我的一切，凭什么把属于我的所有的东西当作毋实之物一般丢弃，为什么要让我成为我自己的负罪？
后来我遇到了Dana，我曾经的妹妹，她告诉我，无论如何，我都是她的哥哥，我认为我终于寻回了我最重要的东西，我欣喜，然而这个希望也破碎了。
我根本不恨Elizabeth，她就是我，我们是一样的，我与她没有区别，我们都是病毒，都是被人性赋予一切后在他人的生命里肆虐的奔跑者，她和我一样，她的命早就烂掉了，腐朽了。论恨，她只能比我更痛苦，她不会了，我取代了她。
一开始我只想寻求真相，但由于我的种种欲望使我只能倒下。
When we hunt we kill . 当我们狩猎时，我们杀戮
No one is safe . Nothing is sacred . 没人是安全的，没什么是神圣的
We are Blackwatch . 我们是死亡守望
We are the last line of defence . 我们是最后的一道防线
We will burn our own to hold this red line . 我们将燃烧自己去守住这最后的界限
It is the last line to ever hold . 这也是必须守住的最后一道防线。
——黑色守望
那些被我杀死的人们的记忆在我的脑中爆炸，他们在尖叫，他们的一切由我来承担，当我
闭上眼睛，那些一切都在蔓延，在膨胀，要爆炸，他们大声地告诉过我，他们的一生，过的
是如何的完美与不幸，而我只能无力地看着他们，羡慕与嫉妒。
然而这一切，都是贪婪，都是你们，都是那些在金字塔顶端而不知足的人们，是你们，是
你们造成的，对，包括你，Alex，你们制造了我，成就我了，哈哈，Alex，你在听吗？是你
成就了我啊!我会不会生你的气？我怎么会生你的气？我就是你，你就是我，你我已无分别。
我到底是什么。
这个城市？或许是吧。
我就是你们这些贪婪者的负罪。
肮脏的背后隐藏着的纯洁，似乎没有被发现，似乎被发现了而且挖掘出来践踏了一遍又一遍。
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